Kirkollishallitus (jota kutsutaan myös kirkollishallituksen kollegioksi) hoitaa kirkon yhteisiä asioita, huolehtii kirkolliskokouksen päätösten toimeenpanosta ja valvoo laajasti kirkon etua.
Kirkollishallituksen jäseniä ovat arkkipiispa, hiippakuntien piispat sekä kirkolliskokouksen omaksi toimikaudekseen valitsemat neljä asiantuntijajäsentä. Kirkolliskokous valitsee jokaiselle asiantuntijajäsenelle myös henkilökohtaisen varajäsenen.
Kirkollishallituksen asiantuntijajäseneksi voidaan valita ortodoksisesta kristillisestä vakaumuksesta tunnettu kirkon jäsen, joka ei ole vajaavaltainen. Asiantuntijajäsenistä yhden tulee olla papin toimeen kelpoinen pappi ja yhden tuomarin virkaan vaadittavan tutkinnon suorittanut.
Kirkollishallituksen tehtävänä on, jollei ortodoksisesta kirkosta annetussa laissa tai kirkkojärjestyksessä toisin säädetä:
- hoitaa kirkon yhteistä hallintoa, taloutta ja toimintaa
- antaa kirkolta pyydetyt lausunnot, jollei lausunnon antaminen ole säädetty kirkolliskokouksen tehtäväksi
- valmistella asiat kirkolliskokoukselle
- huolehtia kirkolliskokouksen päätösten täytäntöönpanosta
- ohjata ja valvoa kirkolliskokouksen sen yhteyteen perustamien toimielinten työtä
- valvoa kirkon ja seurakuntien etua työmarkkina-asioissa, ohjata kirkon ja seurakuntien työnantaja- ja henkilöstöpolitiikkaa sekä neuvotella ja sopia kirkon ja seurakuntien puolesta niiden työntekijöiden palvelussuhteen ehdoista työehtosopimuslaissa (436/1946) säädetyssä järjestyksessä
- huolehtia kirkollishallitukselle 73 ja 74 §:n mukaan kuuluvista kirkonkirjojen pitämiseen liittyvistä tehtävistä
- määrätä kirkon yhteisistä kolehdeista
- hoitaa ne tehtävät, jotka eivät kuulu kirkon muulle viranomaiselle.